8.4.2. Переработка зрительной информации в сетчатке позвоночных

 

Сетчатка у  позвоночных состоит  из зрительных рецепторных клеток и  высоко упорядоченной сети нейронов. Хотя эта сеть и располагается на периферии, по сути дела она составляет часть ЦНС. Поэтому не удивительно, что процесс формирования зрительного образаначинается в сетчатке еще до того, как частично переработанная зрительная информация передается по волокнам зрительного нерва для дальнейшего анализа в латеральное (боковое) коленчатое тело большого мозга и кору (у птиц и млекопитающих)  или  в зрительную покрышку (у низших  позвоночных) (рис. 8–22). В зрительном нерве сигналы передаются по аксонам находящихся в сетчатке ганглиозных клеток.

 

Рис.8.22 Зрительные пути млекопитающих   и  земноводных. А. У млекопитающего  разные половины поля  зрения проецируются в зрительную кору разных полушарий  мозга. (Noback, Demarest, 1972).  Б. У земноводного на каждую  из двух зрительных покрышек проецируется все  поле зрения контралатерального глаза (С. R.. Michael, Retinal Processing of Visual Images, 1969).

 

 

                Зрительные рецепторы связаны с ганглиозными клетками через биполярные клетки (рис. 8–23). Рецепторы можно  рассматривать как клетки 1–го порядка, биполяры – как клетки 2–го порядка и ганглиозные клетки – как клетки 3–го порядка афферентного пути. Такая классификация  элементов сетчатки является, однако, сильно упрощенной, так как в образовании связей здесь участвуют еще два типа нейронов – горизонтальные  и амакриновые клетки, которые играют особо важную роль в латеральных взаимодействиях. Горизонтальные клетки имеют входы от соседних и  других не очень удаленных рецепторов и иннервируют биполяры, а амакриновые клетки соединяют  между собой  биполяры  и ганглиозные клетки. Проведенные недавно исследования с внутриклеточной регистрацией в сочетании с микроинъекциями  флуоресцентных красителей позволили  идентифицировать  электрическую активность каждого типа клеток сетчатки (рис. 8–24).

 

Рис. 8.23.Клеточная организация сетчатки позвоночных. Биполярные клетки передают сигналы от зрительных рецепторных клеток  ганглиозным клеткам   аксоны которых образуют  зрительный нерв. Горизонтальные и амакриновые клетки передают сигналы в боковом направлении.(R. W. Young Visual Cells, 1970 )

 

Рис. 8.24. Электрические ответы клеток сетчатки на световое пятно (слева) и кольцо света (справа).  В данном примере ганглиозная клетка имеет рецептивное поле с on–центром. Время световой стимуляции указано под каждой  записью. Обратите внимание что  биполярные и ганглиозные клетки реагируют на пятно и кольцо ответами противоположной  полярности. Как полагают этот  эффект обусловлен латеральным торможением, подобным описанному у мечехвоста. Важно  отметить что off–биполяры и on–ганглиозные клетки синаптически не связаны. Связь между активностью  ганглиозных и биполярных клеток более подробно представлена на  рис 8–26 (Werblin, Dowling, 1969)

 

 

                Как уже говорилось в гл. 7, в зрительных рецепторных клетках позвоночных при освещении возникают гиперполяризационные  (т е отрицательные)  сдвиги потенциала, а спайки (потенциалы действия), как правило, не генерируются. В темноте эти клетки непрерывно выделяют  синаптический медиатор, а когда в ответ на освещение рецептор гиперполяризуется, секреция медиатора ослабевает. В горизонтальных клетках тоже происходят лишь градуальные, не сопровождающиеся спайками, изменения потенциала гиперполяризационной природы (рис 8–24). Не генерируют спайков и биполярные клетки, у которых, однако, потенциал может смещаться в обоих направлениях. Сдвиги мембранного потенциала ганглиозных клеток направлены в ту же сторону, что и сигналы иннервирующих их биполярных клеток. При  деполяризации биполяров ганглиозные клетки деполяризуются и генерируют потенциалы действия, а при гиперполяризации тоже гиперполяризуются и прекращают спонтанную импульсацию.  Амакриновые  клетки дают кратковременные ответы на изменения активности биполяров в ту или другую сторону.

            Как правило, биполяры  соединяют  с каждой ганглиозной клеткой несколько рецепторов, они могут также соединять одну рецепторную клетку с несколькими ганглиозными клетками Таким образом, в зрительной системе уже между клетками 1–го  и 3–го порядка обнаруживаются  конвергенция и  дивергенция, слабее всего они выражены в центральной ямке – области наибольшей остроты зрения,  где преобладают прямые связи с одной колбочки к  одной биполярной клетке и от одного биполяра к  одной ганглиозной клетке. За пределами центральной ямки ганглиозные клетки получают  входные  сигналы от многих рецепторов (в основном палочек), что обусловливает большую чувствительность  к слабому свету, но меньшую остроту зрения.

                Входные  сигналы от сетчатки передаются  по  зрительному нерву, т е аксонам ганглиозных клеток. В темноте все ганглиозные клетки спонтанно  активны, при этом каждая  из них реагирует на  световое пятно, попадающее в любую точку внутри  более или менее округлой области сетчатки. В зависимости от того, какие рецепторные клетки освещаются небольшим  пятнышком света, ганлиозная  клетка может давать либо  on–ответ (повышение  частоты разрядов при включении светового стимула), либо off–ответ (повышение частоты разрядов  при выключении стимула) (рис 8–25). Область сетчатки, освещение которой в разных точках вызывает  ответ (увеличение или уменьшение частоты импульсов) нервной клетки, называется ее рецептивным  полем. Рецептивное поле любого нейрона – это  та  часть сенсорного поля (в данном случае сетчатки), в  пределах которой стимул может влиять на активность этого нейрона.

 

Рис.  8.25. Электрическое поведение ганглиозных клеток с on–центром и с off–центром в сетчатке млекопитающих. А.  Клетка  с on–центром реагирует на свет попадающий в центр ее рецептивного поля (верхняя запись). Если световое пятно попадет в периферическую зону рецептивного поля электрический разряд клетки будет подавлен (нижняя  запись). Б.  Если световое пятно попадает в центр рецептивного поля клетки сoff–центром ее активность подавляется (верхняя запись); если же оно окажется  в периферической зоне клетка будет возбуждена (нижняя  запись). (D. H. Hubel, The Visual Cortex of the Brain, 1963 )

 

 

                Центр  рецептивного поля ганглиозной клетки  приблизительно совпадает с самой этой клеткой, а  его размеры варьируют от нескольких рецепторов в  середине центральной ямки до нескольких тысяч  рецепторов на периферии сетчатки (где диаметр  рецептивного поля ганглиозной клетки может достигать 2 мм).

                Можно  выделить два основных типа ганглиозных клеток. Клетки  первого типа имеют  рецептивные поля с on–центром  и дают  on–ответ на  освещение центральной части рецептивного поля  (рис 8–25, А). Освещение кольцевой зоны вокруг  центрального участка рецептивного поля  такой  клетки вызывает у нее off–ответ. Более слабый off–ответ отмечается в том случае, когда световое пятно  падает лишь на часть кольцевой зоны. Такое кольцо  получило название тормозной периферии рецептивного поля. Клетки второго типа имеют рецептивные  поля с off–центром (рис 8–25, Б). и реагируют противоположным образом – перестают  разряжаться или  снижают частоту импульсов при освещении центральной зоны рецептивного поля и увеличивают частоту импульсов при освещении периферии.

                Подразделение рецептивного поля на  центр и периферию – это особый случай латерального торможения, во  многом  сходный с  рассмотренным выше  тормозным  процессом в сложном глазу мечехвоста. Латеральные взаимодействия в сетчатке в значительной части опосредуются горизонтальными  клетками. Боковые  отростки этих клеток, лежащих  в наружном  плексиформном слое сетчатки, образуют электротонические связи с соседними горизонтальными  клетками. Помимо  этого горизонтальные клетки образуют химические  синапсы на биполярах и получают входные сигналы от многочисленных рецепторов. Свет, падающий на периферию  рецептивного поля ганглиозной клетки, воздействует на эту клетку через горизонтальные клетки. Поскольку  горизонтальные клетки образуют обширную   сеть и взаимодействуют между собой через щелевые контакты с низким сопротивлением, сигнал, поступающий от какого–либо рецептора на вход одной горизонтальной клетки, вызывает гиперполяризационный  потенциал, распространяющийся электротонически во всех направлениях от этого рецептора (рис 8–26). Каждый  биполяр получает входные сигналы  от окружающих  его рецепторов через латеральную  сеть горизонтальных клеток, причем интенсивность этого сигнала падает с расстоянием вследствие кабельных потерь при электротоническом распространении градуальных гиперполяризационных потенциалов (см разд. 6 2). Непрямой вход, который биполярная клетка получает от расположенных вокруг рецепторов через сеть горизонтальных клеток, антагонистичен прямому входу, который она получает от лежащих непосредственно над ней зрительных рецепторов по прямым связям. Описанные взаимодействия служат основой организации рецептивного поля, состоящего из центра и периферии. Локальный,  прямой путь от рецептора через биполяр определяет ответы ганглиозной клетки на стимуляцию центральной зоны ее рецептивного поля, а непрямые  пути  от рецепторов через горизонтальные клетки и биполяры опосредуют ее ответы на освещение периферии рецептивного поля.

 

Рис.8.26. Организация сетчатки определяющая создание  рецептивных полей с on– и с off–центрами. А. Стимуляция  пятном света. Б. Стимуляция световым кольцом.  Два  типа биполярных клеток Бon и Бoff реагируют на сигналы  от рецепторов (Р) поступающие прямо от них или через горизонтальные клетки (Гор); on–биполяры при активации  расположенных над ними рецепторных клеток  деполяризуются, а под действием латерального входа от  горизонтальных клеток слабо гиперполяризуются. Off–биполяры обнаруживают противоположное поведение. Для упрощения схемы амакриновые клетки на рисунке не показаны. Цветом  выделены прямые пути к ганглиозным клеткам  (ГГ). Непрямые  (латеральные) пути к ганглиозным клеткам через горизонтальные клетки представлены серым цветом. Знаками «плюс» и «минус» указаны синапсы в которых полярность сигнала сохраняется ( +) или изменяется на противоположную (–)

 

 

Существование двух типов рецептивных полей – с on– и off–центром – определяется наличием в сетчатке двух типов  биполярных  клеток – on–биполяров и off–биполяров, дающих противоположные ответы на синаптические сигналы как от рецепторов, так и от горизонтальных клеток  (рис 8–26). При  освещении (и, следовательно, гиперполяризации) лежащих сверху рецепторов off–биполяры гиперполяризуются, а on–биполяры деполяризуются. Освещение периферии рецептивного поля биполяров обоих типов вызывает ответ, опосредованный горизонтальными клетками и  противоположный  по электрическому знаку ответу при освещении центра рецептивного поля.  Как только что говорилось, каждая биполярная клетка вызывает в связанной с нею ганглиозной клетке (или клетках) изменение синаптического потенциала того же знака, что и изменение потенциала самого биполяра.  Таким  образом, у ганглиозных клеток, иннервированных on–биполярами, будут рецептивные  поля с on–центром, а у  ганглиозных клеток, иннервированных  off–биполярами, – с off–центром. Ганглиозная клетка с on–центром возбуждается через прямой вход от рецептора к иннервирующим  ее биполярам и тормозится через горизонтальные клетки при освещении периферии рецептивного поля Для ганглиозных клеток, иннервированных off–биполярами, эти отношения будут обратными.

                Два противоположных  типа ответов, опосредуемых on– и off–биполярными клетками, определяются различиями постсинаптических реакций биполяров на медиатор, выделяемый рецепторами, и характером медиатора, освобождаемого горизонтальными клетками.Длительная гиперполяризация on–биполяров в темноте поддерживается действием медиатора, непрерывно выделяемого в  темноте частично деполяризованными  рецепторами. Когда световой стимул вызывает гиперполяризацию рецептора, секреция его медиатора снижается и on–биполяр получает возможность  деполяризоваться до  низкого (близкого к нулю) уровня своего потенциала покоя. Деполяризованный on–биполяр  выделяет возбуждающий  нейромедиатор, и соответствующие ганглиозные клетки деполяризуются, что приводит  к возрастанию частоты их разрядов (on–ответ). Наоборот, off–биполяры, обладающие постсинаптическими каналами с иной ионной  селективностью, в темноте под  влиянием  непрерывно выделяемого рецепторами медиатора деполяризованы. Освещение рецептора и сопутствующее снижение секреции им медиатора вызывает гиперполяризацию off–биполяра до сравнительно высокого (т. е. сильно отрицательного) уровня потенциала покоя. Эта гиперполяризация ведет к уменьшению освобождения медиатора off–биполяром и, следовательно, к гиперполяризации соответствующих ганглиозных клеток (off–ответ).

                Таким образом, организация рецептивных полей ганглиозных клеток в сетчатке позвоночных определяется тремя главными обстоятельствами:

1) ганглиозные клетки двух типов, обладающие рецептивными полями с on–центром и с off–центром, имеют входы  от соответствующих двух типов биполярных клеток;

2) на биполярные клетки обоих типов через сеть электротонически связанных друг с другом горизонтальных клеток оказывают  действие рецепторы с «антагонистической» периферии рецептивного поля;

3) прямой вход к биполярным клеткам от лежащих над ними рецепторов находится в антагонистических отношениях с непрямым  входом через сеть горизонтальных клеток, благодаря чему в ганглиозных клетках как с on–центром, так и с off–центром возникают противоположные  «центральные» и «периферические» эффекты.

                Изучение сетчатки позволяет сделать ряд общих выводов, которые, по–видимому, важны и для понимания нейронной  организации других отделов ЦНС.  Во–первых, следует отметить, что при малом расстоянии между  нервными клетками они могут посылать друг другу электротонические сигналы, не генерируя потенциалов действия. Такие «безымпульсные» нейроны могут передавать более точную информацию, чем нейроны, работающие по принципу «все или ничего». Кроме того, электротонические сигналы ослабевают с увеличением расстояния, что полезно, например, при латеральном торможении. Во–вторых, возбуждение  не обязательно означает деполяризацию: в некоторых нервных клетках, например в зрительных рецепторах и горизонтальных клетках, обычной реакцией, модулирующей  синаптическую передачу (а именно снижающей непрерывное освобождение медиатора), служит гиперполяризация. В–третьих, постсинаптический ответ нейрона нельзя предсказать по знаку изменения пресинаптического потенциала. Так, в ответ на гиперполяризацию пресинаптической клетки нейрон может деполяризоваться, и наоборот. Вспомним,  что  реакция постсинаптической клетки зависит от ионных токов, возникающих  в ней при изменении секреции медиатора пресинаптическим нейроном.