Васильев Ю.Г гомеостаз и пластичность мозга

возрасте (Лещинська И.О. и др., 2000). Полученные нами данные указывают на весьма значимые различия в содержании ГФКБ-позитивных астроцитов у контрольных и опытных крыс в ходе их постнатального онтогенеза при проведении нами экспериментальной амблиопии в критический момент развития, начиная с 30-х суток от начала эксперимента. Наиболее сильно возрастает экспрессия ГФКБ к этому сроку в дорсальном субъядре ЛКТ (примерно на 70%), в вентральном субъядре изменения менее существенны (около 30%). В отличие от показателей в нейроархитектонике, динамика между контролем и опытом подолжает нарастать с возрастом, достигая максимума к 266-м суткам. Происходит не только увеличение числа ГФКБ-позитивных клеток, но меняется их распределение и степень накопления ГФКБ, распространенность отростков ГФКБ-позитивных астроцитов. При амблиопии астроциты отличаются большей распространенностью отростков, их обилием, повышенной экспрессией белка по сравнению с соответствующим контролем. Известно, что волокнистые астроциты, характерные для белого вещества мозга, имеют более развитый цитоскелет и высокую экспрессию ГФКБ. Увеличение числа таких клеток в ЛКТ может явиться показателем существенной структурнофункциональной перестройки ядра с изменением специализации астроцитов, участвующих в формировании ядерного центра.

Наблюдаемые изменения в астроцитах с помощью выявления ГФКБ соотносятся с данными по изучению белка S100. Выявление белка S100 может изменяться в различных физиологических и патологических состояниях (Коршунов А.Г., Лахтеева С.В., 1998; Лещинська И.О. и др., 2000). Он относится к одним из наиболее изученных белков. Является водорастворимым, но примерно 15% его связано с мембранами клеток и синаптосомами. Огромный интерес к нему вызван его способностью связывать ионы кальция и взаимодействовать с ними. Данный белок способен контролировать процессы регенерации в нервной ткани, стимулируя их, он обеспечивает межклеточные коммуникации, энергетические метаболические процесы (Дудина Ю.В., 2005).

Известно, что к семейству белков S100 относятся 16 сходных веществ. Наибольшей концентрации в нервной системе они достигают в глиальных клетках ЦНС и нейролемоцитах. Наиболее часто рассматриваются S100β-протеины, которые наиболее специфичны для голов-

ного мозга (Pelinka L.E. et al., 2003).

Предпринятое нами иссследование по S100β показало, что в контроле его экспрессия характерна в основном для нейропиля. Наибольшая экспрессия обнаруживается в телах астроцитов и периваскулярных участках, характерных для терминальных расширений этих клеток. Высокое содержание S100β можно наблюдать в цитоплазме неко-

201

торых олигодендроцитов, во всех рассмотренных сроках субъядер латеральных коленчатых тел. В опыте изменяется концентрация и распределение S100. Обнаруживаются участки с повышенной его экспрессией на 30–60-е сутки постнатального онтогенеза крысы, более характерные для поверхностных зон субъядер. Наряду с нейроглией, встречаются тела отдельных S100-позитивных нейронов. В поздние сроки (к 104-м суткам) данные изменения нивелируются, и содержание S100 в контроле и опыте становится близким. Учитывая роль S100

врегенераторных и метаболических процессах, можно предполагать, что изменения его содержания носят реактивный характер, участвуют

вкомпенсаторных процессах в ЛКТ при амблиопии, указывая на высокую динамику структурно-функциональных изменений в ранние сроки при амблиопии.

Немаловажную роль в формировании и функционировании нервных центров играет состояние их трофического обеспечения. Даже незначительные гемодинамические и гипоксические расстройства у крыс, тем не менее, приводят к нарушению тканевой, и в частности нейронной, организации головного мозга (Радаев А.М., 1999; Хо-

жай Л.И. и др., 2002).

Проведенный в наших исследованиях морфологический и морфометрический анализ изменений микроциркуляции в ЛКТ показал, что на 16–20-е сутки постнатального онтогенеза при амблиопии наблюдается повышенное содержание микрососудов, по сравнению с контролем. С 30-х суток происходит обеднение микрососудистого русла у опытных животных. Наряду с динамикой количественных показателей, имеют место существенные качественные сдвиги. В ядерном центре изменяется распределение микрососудов с образованием обедненных и богатых капиллярами участков. Ангиоархитектоника обоих субъядер ЛКТ существенно более разнообразна в опыте по отношению к контролю, особенно в поздние сроки постнатального онтогенеза. Экспериментальная амблиопия, изменившая функциональную активность ядра совпала со сроками формирования зрелого кровообращения

вядре, значительной динамикой перестройки ангиоархитектоники, выявляемой в контроле. У контрольных животных с 16-х по 60-е сутки происходит переход от диффузного к локально-очаговому трофическому обеспечению нейронов, и изменение метаболической активности числа последних могло явиться фактором, деформирующим структуру микрососудистых сетей (Васильев Ю.Г. и др., 2006).

Для проверки этого предположения представляется необходимым соотнести изменения в микрососудах с данными об энергетических и метаболических процессах в мозге. Изучение мозга предполагает широкое внедрение методов, позволяющих визуально оценивать интен-

202

сивность некоторых церебральных биохимических процессов, связанных, в первую очередь, с энергетическим обменом (Лабори Л., 1974).

Применение этих методов позволило не только увидеть различные образования мозга, но по интенсивности энергетического обмена оценить их участие в работе различных функциональных систем. Была сделана попытка реально найти взаимосвязь между информационными и энергетическими процессами, например, при сопоставлении электрофизиологических или психологических характеристик с показателями церебрального энергетического метаболизма (Фокин В.Ф. и др., 1994; Darland D.C., D’Amore P.A., 2001).

При изучении связи между степенью микроциркуляции и энергопотреблением в качестве маркера газообмена и трофических процессов можно исследовать активность сукцинатдегидрогеназы. СДГ – это флавопротеин, фермент, локализованный на внутренней мембране митохондрий, являющийся их специфическим маркером. При изучении дыхательных цепей СДГ является одим из наиболее интересных и активно изучаемых ферментов. СДГ катализирует окисление янтарной кислоты до фумаровой. Через сукцинатдегидрогеназу электроны и протоны от ФАДН2 непосредственно входят в дыхательную цепь (МарриР.С. и др., 1993).

Поэтому уровень активности СДГ может напрямую указывать на степень окислительных процессов в клетках и энергетическую активность клеточных элементов рассматриваемой зоны. Сукцинатдегидрогеназа обладает определенной специфичностью и катализирует превращение только одного вещества, что повышает ценность исследования ее гистохимии (Альбертс Б., 1994; Виноградов А.Д., 1999).

По активности СДГ судят об интенсивности аэробного дыхания в клетках. Гистохимическое выявление СДГ дает ценную информацию об активности цикла Кребса. Фермент имеет Н-группы, от которых зависит его активность. СДГ ингибируется фумаровой кислотой, образующейся в ходе реакции. рН-оптимум СДГ колеблется в пределах от 7,6 до 8,5. При точном соблюдении условий выявления СДГ количество продукта реакции линейно зависит от ферментативной активности. СДГ является ФАД-зависимой дегидрогеназой. СДГ часто используется как специфическая метка митохондрий, т. к. она весьма прочно связана с внутренней мембраной этих органелл (Ленинджер А., 1985). Кроме того, СДГ является наиболее чувствительной ферментной реакцией в дыхательной цепи митохондрий, реагирующей даже на незначительные физиологические нагрузки, которые испытывает организм (Ленинджер А., 1985; Виноградов А.Д., 1999).

Активность СДГ и содержание микрососудов находятся в положительной корреляционной зависимости (Хуторян Б.М., 2005), что под-

203

тверждено нами и в других исследованиях. Активность фермента в свою очередь взаимосвязана с особенностями функциональной активности нейронов крыс (Ливанова Л.М., 1991).

Изучение распределения СДГ в ЛКТ обнаружило высокую динамичность его содержания как в контроле, так и в опыте. В контроле наблюдается высокий уровень СДГ в ранние сроки после рождения. С 16-х по 30-е сутки выявляется высокая активность фермента в телах, при умеренном его содержании в нейропиле. Высокая плотность перикарионов нейронов в эти сроки сопровождается высокой энергопродукцией ЛКТ в целом. Метаболическая активность подтверждается максимальной концентрацией капилляров к 30-м суткам. Однако каждый капилляр в эти сроки обеспечивает до нескольких десятков тел нейронов, слабо дифференцирована система контроля локального притока, что, в частности, проявляется в отсутствии или слабом развитии мышечной стенки во внутриорганных артериях и артериолах. С 60-х суток при уменьшении общего числа микрососудов наблюдается их высокая концентрация в непосредственном окружении тел нейронов. Происходит переход к индивидуальному или узколокальному трофическому обеспечению нервных клеток. Капиллярные петли охватывают отдельные клетки или небольшие группы по 4–5 нейронов, формируются мышечные оболочки в стенке приносящих сосудов. Изменения в микроциркуляторном русле соответствуют динамике содержания СДГ. Фермент сохраняет высокую активность в телах нейронов, но объемная их плотность в ядре снижается, а абсолютные размеры каждой клетки увеличиваются. Активность нейропиля существенно ниже, чем в телах нервных клеток. Данная особенность, вероятно, и сопровождается локальной концентрацией капилляров вокруг наиболее энергоактивных участков ЛКТ.

При амблиопии динамика изменений СДГ существенно отличается от контроля. В ранние сроки на 16–24-е сутки содержание фермента повышено как в телах нервных клеток, так и в нейропиле. Это совпадает с высокой динамикой дегенеративно-апоптотических процессов в данные сроки и соответствует представлениям об энергетической активности в апоптотических нейронах. С увеличением сроков появляется значительный полиморфизм активности СДГ. Участки с высоким содержанием фермента перемежаются с зонами низкой его концентрации. В телах нейронов уровень СДГ колеблется от высокого до низкого. Общая энергетическая активность ядер падает при сохранении локальных участков с высоким уровнем окислительно-метаболических процессов. Динамика энергопотребления сопровождается дисонтогенезом развития микрососудистого русла, описанным выше.

204

Наши наблюдения по динамике метаболической активности ЛКТ в постнатальном онтогенезе и их изменения при амблиопии соотносятся с представлениями других авторов. С их точки зрения, головной мозг является органом, сильно зависимым от кровообращения. Формирование сосудов и функциональная активность нейронов играют ключевую роль в формировании мозга и особенностях его психоэмоциональной функции (Вайдо А.И. и др., 2001; Бедров Я.А. и др., 2004; Denning K.S., Reinagel P., 2005).

Изменения, происходящие с восстановлением функций головного мозга после повреждения, носят активный, гуморально регулируемый характер. Регуляция в свою очередь взаимозависима от уровня организации сосудистых образований мозга. Особенности распределения кровообращения, компенсации при нарушениях трофического обеспечения связаны с видом кровеносного сосуда. Изменения эти могут носить местный или узколокальный характер (Ганнушкина И.В., 1977; Верещагин Н.В. и др., 1999). Мозаичность уровня трофического обеспечения соотносится с представлениями о роли апоптозов в развитии мозга (Коржевский Д.Э., Отеллин В.А., 2001). Роль в апоптозах может иметь удаленность от источников и условий трофического обеспечения, что обусловлено механизмами газообмена и распределения нутриентов.

В связи с вопросом о компенсаторных возможностях мозга и его пластичности нельзя не обратить внимание на проблему клеточной регенерации нервных структур. До последнего времени возможность таковой в зрелом мозге млекопитающих принципиально отвергалась. Но последние данные указывают на некоторую вероятность данных процессов в перивентрикулярной зоне коры больших полушарий и гиппокампе. Возможность пролиферативной активности в субвентрикулярных зонах гипоталамуса в настоящее время также считается вполне доказанной за счет выявления пролиферативных белков, а также исследования с применением меченых нуклеотидов. В частности, эти явления наблюдаются при экспериментальном исследовании нестина. У крыс наблюдалась митотическая активность субэпендимальных клеток, эпендимоцитов, таницитов и специализированных эпендимоцитов субкоммиссурального органа III и IV желудочков, что указывает на наличие матричных клеток у млекопитающих не только в терминаль-

ных, но и в стволовых отделах мозга (Chouaf-Lakhdar L. et al., 2003).

Изучение патогенеза, во всяком случае части нервных и психиатрических заболеваний, значимо упрощается при знании развития головного мозга. Эндогенно и экзогенно обусловленный дисонтогенез может играть важную этиологическую роль в развитии психиатрических и неврологических заболеваний. Особенно интересна регуляция

205

развития нейронов, нейронных ансамблей и региональной организации нервных центров головного мозга. Она может быть обусловлена как молекулярными генетическими взаимодействиями, так и влиянием экзогенных и эндогенных факторов на пренатальный и постнатальный нейрогенез (Корочкин Л.Н., 1991). Эти воздействия могут существенно изменять формирование нервной системы, приводя к увеличению вероятности патологических изменений в формировании мозга и образованию новых патологических связей, ведя к дисфункции головного мозга (Cудаков К.И., 1996).

В раннем постнатальном онтогенезе в результате невысокой степени зрелости нейронных ансамблей и их окружения наблюдается высокая степень пластичности к разнообразным внутренним и внешним влияниям. Так, деафферентация с конкурентными взаимодействиями является фактором, который способен резко изменить дальнейшее формирование нейронных ансамблей (Shatz C.J., Stryker M.P., 1978; Antonini A., Stryker M.P., 1996, 1998).

Динамические внешние стимуляции могут существенно изменить формирование мозга. Наиболее существенны они, если совпадают с критическим моментом в развитии нервных центров. Наблюдаемые в клинических исследованиях необратимые изменения зрительного анализа с развитием центральной слепоты в позднем детском и подростковом возрасте, при морфологических исследованиях проявляются в грубых изменениях нейроархитектоники, глиоархитектоники (в первую очередь астроцитов) и ангиоархитектоники. При этом, если в ранние сроки при обратимых нарушениях функции ЛКТ превалирующими являются нарушения числа, динамики формирования нейронов, то в отдаленные сроки более существенна динамика структурнофункционального дисонтогенеза астроцитов, микрососудов, особенностей окислительных процессов в мозге. По-видимому, структурнофункциональные реакции нейронов в ранние сроки после повреждения детерминируют последующие перестройки в глиоархитектонике и ангиоархитектонике, которые закрепляют и поддерживают результаты изменений в ЛКТ при амблиопии.

Список литературы

1.Альбертс, Б. Молекулярная биология клетки / Б. Альбертс [и др.]. – 2-е изд., перераб. и доп. – М.: Мир, 1994. – 517 с.

2.Балабан, П.М. Обчение и развитие : общая основа двух явлений / П.М. Балабан, И.С. Захаров. – М.: Наука, 1992.

3.Бедров, Я.А. Изменение роли вазомоций артериального сосуда в зависимости от величины внутрисосудистого давления / Я.А. Бедров, Д.П. Дворецкий, Г.В. Чернявская // Рос. физиол. журн. им. И. М. Сеченова. – 2004. – Т. 90. – № 8. – С. 505.

206

4.Вайдо, А.И. Долгосрочное влияние стресса на молекулярные, цитогенетические и морфологические характеристики гиппокампа крыс с разной возбудимостью нервной системы / А.И. Вайдо [и др.] //Физиологическое общество им. И.П. Павлова. Съезд XVIII : Тез. докл. – М. :ГЭОТАР-МЕД, 2001. – С. 46.

5.Васильев, Ю.Г. Влияние различных фракций центрифугата мозговой ткани зародыша крысы на развитие организма в постнатальном онтогенезе / Ю.Г. Васильев // Материалы Российской научной конференции, посвященной 80-летию МВА им. К.И. Скрябина: «Актуальные проблемы ветеринарной науки». – М. : Изд. МВА им. К.И. Скрябина, 1999. – С. 90–91.

6.Васильев, Ю.Г. Динамика формирования центральной нервной и мышечной систем в условиях длительной двигательной депривации / Ю.Г. Васильев [и др.] // Успехи современного естествознания. – 2004. – № 2. – С. 31.

7.Васильев, Ю.Г. Изменения глиоархитектоники в латеральном коленчатом теле при амблиопии / Ю.Г. Васильев, О.А. Корепанова, Д.С. Берестов // Морфологические ведомости. – 2006. – № 1–2. – С. 14–16.

8.Васильев, Ю.Г. Морфология двигательных ядер спинного мозга при хронической гиподинамии / Ю.Г. Васильев, И.Р. Багаутдинов // Фундаментальные исследования. – 2005. – № 5. – С. 104.

9.Васильев, Ю.Г. Состояние нейро-глиально-сосудистых комплексов при фармакологическом воздействии нейролептиков / Ю.Г. Васильев, О.Ю. Гурина, Р.А. Никишин // Материалы международной конференции, посвященной 150-летию И.П. Павлова: «Механизмы функционирования висцеральных систем». – СПб. : Изд. Росс. Акад. наук, 1999. – С. 70–71.

10.Верещагин, Н.В. Структурно-функциональные уровни сосудистой системы и патология головного мозга при атеросклерозе и артериальной гипертензии (опыт системного анализа) / Н.В. Верещагин, В.А. Моргунов, Т.С. Гулевская // Вестник РАМН. – 1999. – № 5. – С. 3–9.

11.Виноградов, А.Д. Митохондриальная АТФ-синтезирующая машина : пятнадцать лет спустя / А.Д. Виноградов // Биохимия. – 1999. – Т. 64. – Вып.11.

– С.1443–1456.

12.Ганнушкина, И.В. Функциональная ангиоархитектоника головного мозга / И.В. Ганнушкина, А.П. Шафранова, Т.Р. Рясина. – М. : Медицина. – 1977. – 308 с.

13.Глиальный фибриллярный кислый белок в структурах мозга крыс при выработке пассивно-оборонительного навыка / Л.А. Дзяк [и др.] // Нейрофизиология. – 1999. – Т. 31. – № 4. – С. 34–38.

14.Гурина, О.Ю. Ангиоархитектоника некоторых органов кролика в норме и при патологических воздействиях / О.Ю. Гурина, Ю.Г. Васильев, Р.А. Никишин // Актуальные проблемы биологии и медицины. – Астрахань : Изд. АстрГМА, 2000. – С. 47–48.

15.Дудина, Ю.В. Состояние NADPH-диафоразы и кальцийсвязывающих белков в нейронах гиппокампальной формации крыс при экспериментальной эпилепсии, вызванной каинатом / Ю.В. Дудина // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. – 2005. – Т. 139. – № 3 – С. 287–290.

16.Дука, Т.И. Глиальный фибриллярный кислый белок в головном мозгу крыс, подвергнутых пренатальному стрессу / Т.И. Дука, В.И. Черная // Нейрофизиология. – 1999. – № 3. – С. 249–250.

207

17.Корепанова, О.А. Морфология латерального коленчатого тела в норме и при амблиопии : автореф. дис … канд. мед. наук. – Саранск, 2006. – 18 с.

18.Коржевский, Д.Э. Глиальный фибриллярный кислый белок в астроцитах неокортекса человека / Д.Э. Коржевский, В.А. Отеллин, И.П. Григорьев // Морфология. – 2004. – Т.126. – № 5. – С. 7–10.

19.Коржевский, Д.Э. Морфологические основы формирования гематоликворного барьера сосудистого сплетения головного мозга в пренатальном онтогенезе человека / Д.Э. Коржевский, В.А. Отеллин // Журнал эвол. биохим. и физиол. – 2001. – Т. 37. – №2. – С. 150–153.

20.Коржевский, Д.Э. Подавление экспрессии глиального фибриляторного кислого белка в астроцитах поверхностной глиальной пограничной мембраны при травматическом субарахноидальном кровоизлиянии / Д.Э. Коржевский, М.Г. Николейшвили, В.А. Отеллин // Морфология. – 2005. – Т.127. – № 1. – С. 58–59.

21.Корочкин, Л.Н. Генетическая регуляция процессов нейрогенеза / Л.Н. Корочкин // Онтогенез. – 1991. – Т. 20. – № 6. – С. 593–606.

22.Коршунов, А.Г. Иммуногистохимическое изучение экспрессии эпителиального антигена BER EP4 и других тканеспецифичных антигенов в первичных и метастатических опухолях головного мозга / А.Г. Коршунов, С. В. Лахтеева // Архив патологии. – 1998. – № 6. – С. 40–47.

23.Котляр, Б.И. Нейробиологические основы обучения / Б.И. Котляр. – М. : Мир, 1989.

24.Лабори, Л. Метаболические и фармакологические основы нейрофизиологии / Л. Лабори. – М., 1974. – 125 с.

25.Ленинджер, А. Основы биохимии / А. Ленинджер. – М. : Мир, 1991. – 384 с.

26.Лещинська, І.О. Вміст нервовоспецифічних білків NCAM, ГФКБ та S100 beta у сироватці крові щурів після одноразового опромінення дозою 0,25 Гр / І.О. Лещинська [и др.] // Укр. радіол. журн. – 2000. – № 2. – С. 164–167.

27.Ливанова, Л.М. Дыхание и окислительное фосфорилирование митохондрий мозга крыс с разным типом поведения / Л.М. Ливанова [и др.] // ЖВНД. – 1991. – Т. 41. – С. 973.

28.Максимова, О.А. Нейронные механизмы пластичности поведения / О.А. Максимова, П.М. Балабан. – М. : Наука, 1983.

29.Мари, Р. Биохимия человека: В 2 т. Т.1. Пер с англ. / Р. Мари [и др.]. – М. : Мир, 1993. – 384 с.

30.Радаев, А.М. Своеобразие формирования межнейронных связей – главный результат легкой перинатальной патологии / А.М. Радаев, А.Г. Гретен // Российские морфологические ведомости. – 1999. – № 1–2. – С. 132.

31.Ройтбак, А.И. Глия и ее роль в нервной деятельности / А.И. Ройтбак. – С- Петербург : Наука, 1993. – 352 с.

32.Роуз, С. Устройство памяти. От молекул к сознанию / С. Роуз. – М. : Мир, 1995.

33.Слоним, А.Д. Инстинкт. Загадки врожденного поведения организмов / А.Д. Слоним. – Л. : Наука, 1967.

34.Соколов, Е.Н. Нейронные механизмы памяти и обучения / Е.Н. Соколов. – М. : Наука, 1981.

35.Сторожук, В.М. Нейронные механизмы обучения / В.М. Сторожук. – Киев : Наукова Думка, 1986.

208

36.Cудаков, К.И. Пластичность системных механизмов мозга / К.И. Cудаков // Успехи физиологических наук. – 1996. – Т. 27. – № 3. – С. 3–27.

37.Фокин, В.Ф. Энергетический аспект деятельности головного мозга при нормальном старении и болезни Альцгеймера / В.Ф. Фокин, Н.В. Пономарева, С.И. Гаврилова // Вестник АМН. – 1994. – Вып. 1. – С. 39–41.

38.Хожай, Л.И. Формирование неокортекса у крыс после пренатальной гипоксии / Л.И. Хожай, В.А. Отеллин, В.Б. Косткин // Морфология. – 2002. – Т.

122.– № 5. – С. 34–38.

39.Хуторян, Б.М. Взаимосвязь морфогистохимических показателей системы «нейрон-глия-капилляр» с активностью СДГ и НАД-диафоразы в мозжечке человека в постнатальном онтогенезе : автореф. дис. … канд. мед. наук / Б.М. Хуторян. – Уфа, 2005. – 22 с.

40.Эрман, Л. Эволюция и генетика поведения / Л. Эрман, П. Парсонс. – М.: Мир, 1985.

41.Antonini, A. Effect of sensory disuse on geniculate afferents to cat visual cortex / A. Antonini, M.P. Stryker // Visual Neuroscience. – 1998. – Vol. 15. – P. 401–

42.Antonini, A. Plasticity of geniculocortical afferents following brief or prolonged monocular occlusion in the cat / A. Antonini, M.P. Stryker // The Journal of Comparative Neurology. – 1996. – Vol. 369. – P. 64–82.

43.Assimakopoulou, M. Microvesel density in the brain tumors / M. Assimakopoulou [et al.] // Anticancer Research. – 1997. – Vol. 17. – P. 4747–4753.

44.Banati, R. B. Neuropathological imaging: in vivo detection of glial activation as a measure of disease and adaptive change in the brain / R.B. Banati // British Medical Bulletin. – 2003. – Vol. 65. – P. 121–131.

45.Brown, R.C. Protection against hypoxia-induced blood-brain barrier disruption : changes in intracellular calcium / R.C. Brown [et al.] // American Journal of Physiology - Cell Physiology. – 2004. – Vol. 286. – P. 1045–C1052.

46.Cheng, S.Y. Intracererebral tumor-assotiated hemorrhage caused by overexertion of the vascular endothelial growth factor isoforms / S.Y. Cheng, W.K. Cavenee, H.S. Huang // The Proceedings of the National Academy of Sciences USA. – 1997. – Vol. 94. – P. 12081.

47.Chorover, S.L. Shor-term retrograde amnesia in rats / S.L. Chorover, P.H. Schiller // Journal of Comparative Physiology. – 1965. – Vol. 59. – P. 73–78.

48.Chouaf-Lakhdar, Latifa Proliferative activity and nestin expression in periventricular cells of the adult rat brain / Chouaf-Lakhdar Latifa [et al.] // NeuroReport. – 2003. – Vol. 14. – P. 633–636.

49.Darland, D.C. Cell-cell interactions in vascular development / D.C. Darland, P. A. D’Amore // Current topics in developmental biology. – 1997. – № 5. – P. 107–

50.Denning, K.S. Visual control of burst priming in the anesthetized lateral geniculate nucleus / K.S. Denning, P. Reinagel // The Journal of Neuroscience. – 2005.

– № 6. – P. 3531.

51.Ment, L.R. An in vitro three-dimensional coculture model of cerebral microvascular angiogenesis and differentiation / L.R. Ment [et al.] // In vitro Cellular and Developmental Biology Animal Plant. – 1997. – Vol. 33. – № 9. – P. 684–691.

52.Murphy, S. Astrocyte-derived lipoxigenase product evokes endotheliumdependent relaxation of the basilar artery / S. Murphy [et al.] // Journal of Neuroscience Research. – 1994. – Vol. 38. – P. 314–318.

209

53.Nag, S. Role of vascular endothelial growth factor in blood-brain barrier breakdown and angiogenesis in brain trauma / S. Nag, D.W. Kiity, J.L.Takahashi // Journal of Neuropathology & Experimental Neurology. – 1997. – Vol. 58. – P. 912–921.

54.Pearce, B. Eiconasoids, purine and hormone receptors / B. Pearce, G.P. Wilkin // Neuroglia . – 1995. – P. 377–386.

55.Pelinka, L.E. Circulating S100B is increased after bilateral femur fracture without brain injury in the rat / L.E. Pelinka [et al.] // British Journal of Anaesthesia.

–2003. – № 1(4). – P. 595–597.

56.Shatz, C.J. Ocular dominance in layer IV of the cat’s visual cortex and the effects of monocular deprivation / C.J. Shatz, M.P. Stryker // The Journal of Physiology.

–1978. – Vol. 281. – P. 267–283.

57.Shiratsuchi, T. Cloning and characterization of BAI2 and BAI3, novel genes homologous to brain-specific angiogenesis inhibitor 1 / T. Shiratsuchi [et al.] // Cytogenetics and Cell Genetics. – 1997. – Vol. 79. – P. 103–108.

58.Zhao, X. Early loss of astrocytes after experimental traumatic brain injury / X. Zhao [et al.] // Glia. – 2003. – Vol. 44. – P. 140 – 152.

210