Добавил:
ivanov666
Опубликованный материал нарушает ваши авторские права? Сообщите нам.
Вуз:
Предмет:
Файл:О роли когерентности в сверхслабых взаимодействиях в биосистемах и биосфере. Монография.pdf
Электронные энергии пигментов модулируются движением про-
τ
теинов. Эти динамические модуляции вследствие большого числа
степеней свободы протеинов могут моделироваться как случайные
флуктуации. Фононные моды подчиняются гауссовым флуктуационно-диссипативным свойствам [Ishizaki et al., 2010b]. Благодаря гауссовому свойству фононов эффекты окружения могут быть полностью
описаны двухточечными корреляционными функциями координаты
u . Флуктуации в электронной энергии m -го пигмента описываются
m
симметризованной корреляционной функцией координаты
u
m
1
)(
m
2
+=
где тильда означает представление взаимодействия. )(tS
~~~~
tuuututS )()0()0()(
mmmm
,
ph
характеризу-
m
ет индуцируемые фононами релаксационные процессы, описывая
флуктуации электронной энергии m -го сайта.
Реорганизация окружения, включая диссипацию энергии реорганизации, может рассматриваться как отклик на внезапное изменение электронного состояния через вертикальный переход Франка –
Кондона. Она может характеризоваться, следовательно, функцией отклика
i
t )()0()0()()(
χ
m
=
−=
~~~~
tuuutu
mmmm
,
ph
описывающей диссипацию энергии фононной реорганизации, связанной с m -м сайтом.
Флуктуационно-диссипативные процессы индуцируются окружением фононов. Согласно флуктуационно-диссипативной теореме
симметризованная корреляционная функция, функция отклика, релаксационная функция и спектральная плотность содержат одинаковую
информацию о динамике фононов, чей временной масштаб есть
t
γ
−
m
et
λ
Если релаксационная функция
=Γ =2)(
, то временной масштаб
mm
.
m
флуктуационно-диссипативных процессов (масштаб флуктуаций
электронной энергии и диссипации фононной реорганизационной
энергии, связанных с сайтом m ) есть
1−
=
γτ
, а спектральная плот-
mm
ность является омической [Ishizaki et al., 2010b].
Большая реорганизационная энергия дает более высокий энергетический барьер, разделяющий возбуждения, локализованные на индивидуальных молекулах хлорофилла. Поэтому большая реорганиза-
71
ционная энергия (и высокая температура) вызывает локализацию, из-
λ
λ
вестную как динамическая локализация [Там же]. В случае очень малой реорганизационной энергии реорганизационные процессы не играют большой роли и фононы почти равновесные.
Режимы электронной связи и временные масштабы
Электронная связь J= между пигментами и электронно-ядерная
связь, характеризуемая энергией реорганизации
= , суть два основных
механизма взаимодействия, определяющие перенос электронного возбуждения в фотосинтетических комплексах. Ультракороткие временные
масштабы процессов переноса электронной энергии в пигментпротеиновых комплексах приводят к необходимости учитывать все
временные масштабы системы: временной масштаб ядерной реорганизации τ и обратной электронной связи
1−
J , т.е. времени, в течение кото-
рого возбуждение передвигается от одного пигмента к другому (в пренебрежении другими факторами).
Чтобы понять природу долгоживущей квантовой когерентности
и ее взаимодействие с окружающими протеинами, нужно более детально описать динамику фононов окружения. Строгая теория процесса переноса электронной энергии в фотосинтетических комплексах может строиться только на основе эффектов конечных временных
масштабов флуктуационно-диссипативных процессов, порожденных
протеинами, т.е. немарковского взаимодействия между электронным
возбуждением и протеиновым окружением.
1−
<< J
При
τ
ядерная реорганизация порождает быструю дефазировку и перенос электронной энергии происходит после того, как завершится ядерная релаксация, связанная с возбуждением пигмента, и
установится равновесие. В этом случае перенос электронной энергии
описывается как диффузионное движение, подобное классическому
случайному блужданию (теория Ферстера). При
τ
возбуждение
1−
>> J
движется почти свободно от пигмента к пигменту в соответствии с
уравнением Шредингера, пока не произойдет ядерная реорганизация.
Возбуждение движется через фотосинтетический комплекс как квантово-механический волновой пакет, сохраняя свою фазовую когерентность. Этот процесс и называется когерентным переносом.
Сильная электронная связь
В пределе сильной связи (электронная связь J= велика по срав-
нению с электрон-ядерной связью
= ) состояния донора и акцептора
смешанны и производят новое делокализованное состояние, при этом
энергия квантово-механически делится между несколькими хромофорами. Эти состояния являются молекулярными экситонами. Волновые
72
функции возбужденных состояний выражаются через линейные комбинации локализованных функций. (Собственные состояния
(
el
eEeH
= ) обычно называют экситонами, однако энергии реаль-
μμμ
e
μ
ных экситонов и сами экситонные состояния отличаются от значений
E и μe вследствие флуктуационно-диссипативных процессов, реор-
μ
ганизации окружения.) Электрон-ядерную связь можно рассматривать
как возмущение и получить соответствующие редуцированные уравнения. В этой ситуации часто применяют уравнение Рэдфилда, которое позволяет учесть эффект квантовой когерентности.
В теории Редфилда все экситонные связи учитываются точно,
что позволяет описывать динамику населенностей и когерентностей
между экситонными состояниями. В этой теории динамика описывается в экситоном базисе и релаксация между экситонными состояниями учитывается включением экситон-фононной связи как внедиагонального возмущения.
Теорию Редфилда можно обобщить, включив сильную связь
возбуждений с несколькими колебательными модами. Релаксация в
таких системах описывается в базисе электронно-колебательных собственных состояний. Этот подход позволяет описать перенос электрона, связанный с когерентными ядерными движениями в бактериальных реакционных центрах, и долгоживущую колебательную когерентность [Novoderezhkin and Van Grondelle, 2010].
Секулярное приближение (в применении к уравнению Редфилда
– соответствующее уравнение Линдблада) непригодно для описания
долгоживущей когерентности [Ishizaki and Fleming, 2009a]. Секулярное приближение, исключающее некоторые релаксационные члены,
соответствует частичному разрушению взаимодействия между электронной системой и ее окружением. Здесь динамика элементов редуцированной матрицы плотности, осциллирующих на разных частотах,
разъединяется, и динамика переноса населенностей (диагональные
элементы матрицы плотности в базисе собственных состояний) и дефазировки когерентности (недиагональные элементы) разделяется,
каждая когерентность следует своему собственному эволюционному
уравнению, независимо от остальных [Abramavicius et al., 2009].
Уравнение Редфилда основано на марковском приближении.
Электронный переход донора из возбужденного в невозбужденное
состояние и электронное возбуждение акцептора осуществляются через неравновесные состояния фононов в соответствии с вертикальным
переходом Франка-Кондона. Фононы, связанные с каждым пигмен-
73
том, релаксируют к их состояниям равновесия на характерном мас-
λ
штабе времени. Этот процесс становится более значимым, когда реорганизационная энергия не является малой относительно электронной связи. Но этот процесс сайт-зависимой реорганизации (каждый
сайт связан со своими локальными фононами, окружающими его) не
может быть описан в рамках марковского приближения, которое
предполагает, что фононы релаксируют к своим равновесным состояниям мгновенно, т.е. фононы всегда в равновесии относительно каждого электронного состояния. Ультрабыстрые корреляции в термостате (окружении-резервуаре) приводят к тому, что электронная часть
гамильтониана не влияет на релаксацию системы и электронная связь
не влияет на поддержку или потерю когерентности,
т.е. скорость дефазировки и резонансное взаимодействие не связаны [Hossein-Nejad
and Scholes, 2010]. Даже без секулярного приближения теория Редфилда применима только в случае, когда реорганизационная энергия
каждого хромофора мала в сравнении с электронной связью.
Сайт-зависимая реорганизация не может быть описана уравнением Редфилда из-за применения марковского приближения. В марковском
приближении фононы всегда находятся в равновесии даже
при электрон-фононном взаимодействии. Однако даже немарковское
уравнение, будучи локальным по времени, не может адекватно описать сайт-зависимую реорганизацию, поскольку фононные моды, связанные с каждым хромофором, могут релаксировать независимо от
электронных состояний хромофоров. Марковские и локальные по
времени модели непригодны для описания долгоживущей когерентности [Olšina and Mančal, 2010].
Таким образом, уравнение Редфилда не может адекватно описать когерентные процессы. Учет немарковских эффектов (сайтзависимой реорганизации) более важен, чем переход к высшим приближениям в рамках теории возмущений.
Слабая электронная связь
В пределе слабой связи (электронная связь J= мала относитель-
но электрон-ядерной связи
= ) ядерные степени свободы относитель-
но быстрые и электронный перенос энергии осуществляется после
полного вибрационного уравновешивания в фотовозбужденном состоянии донора. Поэтому экситонная когерентность между возбужденными состояниями донора и акцептора полностью затухает вследствие взаимодействия с колебательными степенями свободы. Это означает, что возбуждение в данный момент времени может быть либо
на доноре, либо на акцепторе, но не одновременно на обоих. Это со-
74
ответствует классическому случаю, в котором применима теория
λ
Ферстера. Электронная связь здесь является возмущением. Ядерные
движения соответствуют случаю теплового равновесия. Движение
электронного возбуждения соответствует марковскому и необратимому движению типа прыжков возбуждения между молекулами, константа скорости которого выражается как функция перекрытия между
спектром эмиссии донора и спектром поглощения акцептора.
Промежуточная электронная связь
Для фотосинтетических комплексов типична промежуточная ситуация, когда две связи и процессы на двух масштабах времени взаимодействуют друг с другом:
~J и
τ
. Этот случай представляет
1
−
~
J
значительный теоретический интерес, поскольку отсутствие малых
параметров не позволяет использовать обычную теорию возмущений
и марковское приближение. В этом промежуточном случае возбуждение все еще может распространяться в пространстве детерминистическим, классическим образом, но волновая функция частично делокализована, и фазовая информация частично сохраняется (когерентность), так что система может выбрать наилучший путь переноса
энергии [Ishizaki et al., 2010b].
Для описания этого случая предложен новый метод [Там же].
Чтобы понять природу долгоживущей квантовой когерентности,
нужно описать динамику фононов окружения более детально, чем
обычно. Новый теоретический подход к этому вопросу основан на
использовании гауссова свойства фононных операторов в гамильтониане электрон-фононного взаимодействия. Кумулятивное разложение до второго порядка является точным для фононных операторов,
если они подчиняются гауссовому свойству, в то время как теория
возмущений во втором порядке дает лишь приближение. На коротких
временах динамика зависит от немарковских эффектов, а на больших
временах требуется точное описание приближения к тепловому равновесию. Модель [Ishzaki and Fleming, 2009b] позволяет реалистично
описать оба этих предела. В случаях слабой и сильной связи модель
редуцируется к теориям Ферстера и Рэдфилда соответственно.
Амплитуда флуктуаций окружения растет с ростом температуры, амплитуда флуктуаций щели электронной энергии оценивается по
флуктуационно-диссипативной теореме как
=2
, поэтому суще-
Bm
Tk
λ
ствование долгоживущей квантовой когерентности при физиологических условиях еще более проблематично, чем при криогенных температурах. Однако численные расчеты на основании модели [Ishizaki
and Fleming, 2009b] показывают, что долгоживущая электронная ко-
75
герентность между молекулами бактериохлорофилла а осуществляется при физиологических температурах независимо от времен фононной релаксации. Действительно, результаты численных расчетов
[Ishizaki and Fleming, 2009c] показывают наличие экситонной когерентности порядка 300 фс в ФМО-комплексе при температуре 300 К.
Это время соответствует результатам эксперимента, но весьма велико
по сравнению с тем, что дает обычное уравнение Рэдфилда в марковском приближении.
Следует отметить, что важная роль взаимодействия пигментов и
протеинов в процессах сохранения когерентности и переноса энергии
выявляется уже в секулярных и марковских моделях без учета двухэкситонного многообразия и временной коррелированности фононов.
Моделирование для комплекса ФМО показывает [Rebentrost et al.,
2009], что когерентность может давать вклад около 30 % в экситонный перенос энергии (мера вкладов различных физических процессов
определялась по слагаемым в уравнении Линдблада для приведенной
матрицы плотности системы) при наличии реалистичной пространственной корреляции фононов (в отсутствие корреляции – около 10 %).
Этот вывод получен несмотря на то, что применялись секулярное и
марковское приближения (к базовой модели Рэдфилда) и предполагалось наличие одиночного электронного возбуждения (на одном хромофоре).
Отметим, что теории когерентного резонансного переноса энергии [Jang, 2009, Ishizaki et al., 2009b] не являются концептуально простыми в отличие от теории Ферстера. В [Zimanyi and Silbey, 2010]
развит подход, основанный на классической электродинамике, но позволяющий отразить сущность квантовой когерентности между молекулами. В рамках этого подхода требуется лишь знание комплексных
поляризуемостей, участвующих в переносе молекул, и расстояний
между ними.
Причины и механизмы долгоживущей электронной квантовой
когерентности
Полагают, что долгоживущая экситонная когерентность обусловливается корреляциями между флуктуациями энергий перехода соседних хромофоров, которые индуцируются флуктуациями окружения
[Ishizaki and Fleming, 2012]. Анализ экспериментальных данных и моделирование показывают, что достаточно сильное взаимодействие
электронной системы с тепловым низкоэнергетическим неравновесным
протеиновым и водным окружением на соизмеримых временных масштабах может обеспечивать генерацию и последующую эволюцию эк-
76
ситонных когерентностей [Fassiolli et al., 2012]. Если связь между системой и окружением достаточно велика и время релаксации неравновесного окружения сравнимо со временем эволюции экситонов, то на
этом временном масштабе в течение времени корреляций окружения
возникают корреляции между системой и окружением [Там же]. Движения хромофоров, протеинового и водного окружения становятся
коррелированными. Коррелированные флуктуации окружения модулируют энергию и связи электронной системы. Коррелированность системы и окружения порождает квантовые суперпозиции экситонных состояний, которые затем эволюционируют квантово-когерентно [Там
же].
Обратимся к роли корреляций между окружениями пигментов в
поддержании долгоживущей квантовой когерентности. Наличие корреляций в окружениях пигментов естественно. Окружения пигментов
находятся на одной и той же молекуле протеина. Кроме того, такая
широко распространенная вторичная структура, как α-спираль, может служить значительным источником корреляций в окружениях
пигментов.
Ядерные степени свободы, в частности общие разделяемые моды в окружениях хромофоров, могут порождать коррелированные
флуктуации в энергиях сайтов, что является разбалансом дефазировки.
Так, полагают, что флуктуации окружений пигментов обусловливают сильно коррелированные флуктуации в энергиях пигментов,
последние могут усиливать долгоживущую когерентность в бактериальном реакционном центре [Lee et al., 2007]. Пусть H и B обозначают
экситонные состояния, главный вклад в которые дают мономерный
бактериофеофитин и дополнительный бактериохлорофилл. Если принять, что дефазировка Hg когерентности обусловлена флуктуация-
ми энергии перехода H, а дефазировка когерентности HB – флук-
туациями щели между H и B энергиями перехода, флуктуации H и B
энергий перехода должны быть сильно коррелированны (синфазные
флуктуации энергии не разрушают когерентность). Такие сильные
корреляции могут быть обусловлены сильной электронной связью
между B и H и (или) сильной корреляцией между ядерными модами,
которые модулируют флуктуации уровней энергии B и H. Результаты
моделирования не могут воспроизвести экспериментальные данные
при наличии только первого фактора, второй фактор необходим [Lee
et al., 2007], т.е. подобная долгоживущая когерентность может быть
77
объяснена сильными корреляциями между протеин-индуцированными флуктуациями в энергии перехода B и H хромофоров. Этот второй фактор связан с электростатическим откликом протеинового окружения на электронные возбуждения. Таким образом, обычное
предположение о независимых окружениях каждого хромофора является в данном случае некорректным. Энергии вовлеченных в процесс
возбужденных состояний флуктуируют так, что энергетическая щель
остается в основном постоянной. Гипотетически это связано с флуктуациями протеинов, которые обеспечивают пространственные корреляции дальнего порядка на соответствующем временном масштабе.
Сильные корреляции между флуктуациями соседних одноэкситонных
состояний комплекса предполагаются и в ФМО-комплексе.
Как отмечалось выше, если различные пигменты разделяют динамические эффекты одной и той же фононной моды, то флуктуации
их электронных состояний должны быть коррелированы. Расчеты показывают, что в случае положительной корреляции между двумя пигментами минимумы на поверхности потенциальной энергии, представляющие электронные состояния, сближаются и энергетический
барьер между ними уменьшается [Ishizaki et al., 2010b]. Переход
Франка – Кондона лежит выше энергетического барьера в делокализованном возбужденном состоянии, способствуя когерентности. Для
отрицательной корреляции минимумы расходятся и большой энергетический барьер между ними приводит после возбуждения к локализованному состоянию, исключая когерентность [Там же].
Кроме того, сильно коррелированные флуктуации в энергиях
пигментов, обусловленные флуктуациями их окружений, могут увеличивать эффективность переноса энергии в ФМО-комплексе [Reben-
trost et al., 2009].
Таким образом, протеины играют основную роль в поддержке
или разрушении электронной когерентности в процессе переноса
энергии в фотосинтетических комплексах. Важное значение в формировании коррелированности имеет неравновесная динамика ядер.
Протеиновое окружение не просто модулирует, а само является
неотъемлемой частью системы переноса энергии [Panitchayangkoon et
al., 2011]: экспериментально установлено, что имеет место не только
осцилляционный перенос энергии между возбужденными хромофорами, полная энергия хромофоров также осциллирует, так что электронная система оказывается сильно связанной с окружением и часть энергии возбуждения обратимо должна переноситься между хромофорами и
протеиновым окружением [Там же].
78
Кроме того, роль протеина состоит в поддержке электронной связи хромофоров. Протеины позволяют оптимизировать расстояния и
взаимные положения хромофоров, чтобы обеспечить долгоживущую
квантовую когерентность. Даже при нарушении структуры протеина
хромофоры реориентируются и электронная связь между ними сохраняется вместе с когерентностью [Kim et al., 2012].
В [Hossein-Nejad and Scholes, 2010] на основе аналитического
решения рассматривалась дефазировка в димере одинаковых молекул
(резонансно связанной пары донор-акцептор), обусловленная связью
электронных степеней свободы с колебательными модами. Теория
применима при всех режимах связи: ограничения на отношение величин электронной связи и электрон-ядерной связи не накладываются.
(В биологических системах флуктуации в энергиях сайтов того же
порядка, что и электронная связь между пигментами, поэтому традиционный подход теории возмущений, основанный на малости взаимодействия системы с окружением по сравнению с электронной связью, неприменим.) Результаты [Hossein-Nejad and Scholes, 2010] показывают, что наличие корреляций (антикорреляций) в коллективных
колебательных модах приводит к увеличению времени когерентности
в случае слабо связанных систем по сравнению с сильно связанными.
Скорость дефазировки существенно возрастает с ростом резонансной
электронной связи. При независимых модах этот результат отсутствует; если каждая молекула связана только со своими собственными колебательными модами, имеет место противоположный результат: когерентность затухает быстрее при уменьшении отношения электронной связи к электрон-ядерной. Таким образом, возможна длительная
когерентность между слабо связанными хромофорами в биологических системах.
На эту проблему можно посмотреть и с такой точки зрения [Там
же]. Каждая колебательная мода дает осциллирующий член в скорость дефазировки. Эти осцилляции имеют немарковскую природу. В
случае макроскопического термостата с континуумом мод различные
осциллирующие вклады интерфирируют деструктивно и динамика
определяется термическим фактором. Природа декогерентности, дефазировки состоит в деструктивной интерференции квазиконтинуума
мод, что соответствует установлению необратимости (суммирование
по всем микроскопическим модам). В случае мезоскопического термостата с конечным числом дискретных мод осцилляции могут привести к обратимой когерентной динамике, которая не может осуществиться в макроскопическом случае. Адекватное описание динамики
79
может быть получено, только если интерференция между этими зависящими от времени вкладами правильно учитывается.
Исследования на основе модели [Ishizaki and Fleming, 2009b] позволили выявить следующий аспект долгоживущей квантовой когерентности. В случае большой реорганизационной энергии сайты
представляются локальными минимумами на поверхности потенциальной энергии. Некогерентные прыжки электронного возбуждения
соответствуют переходу между локальными минимумами. Но сразу
после перехода Франка – Кондона электронно-возбужденное состояние делокализовано между пигментами, поскольку область, соответствующая переходу на поверхности потенциальной энергии, лежит
выше барьера, разделяющего минимумы. В случае большой реорганизационной энергии замедленная диссипация реорганизационной
энергии увеличивает время, в течение которого электронное возбуждение находится выше потенциального барьера, разделяющего пигменты, что продляет делокализацию электронного возбуждения между несколькими пигментами. Более медленный временной масштаб
фононной релаксации продляет делокализацию и, следовательно,
поддерживает долгоживущее волнообразное движение. (В случае
марковского приближения бесконечно быстрая диссипация реорганизационной энергии соответствует согласно флуктуационнодиссипативной теореме бесконечно быстрым флуктуациям. Бесконечно быстрые флуктуации с достаточно большой амплитудой приводят к коллапсу квантово-когерентного состояния. Когерентное
движение быстро разрушается.) В случае малой реорганизационной
энергии медленные флуктуации поддерживают долгоживущие когерентные квантовые осцилляции. В промежуточном случае динамика
может быть понята как комбинация эффекта медленных флуктуаций в
режиме малой реорганизационной энергии и эффекта медленной диссипации при большой реорганизационной энергии.
время релаксации
играет существенную роль в поддержке долго-
τ
m
Таким образом,
живущего квантового волнообразного движения.
Устоявшееся мнение о том, что дальнодействующая квантовая когерентность между молекулами не может поддерживаться в
сложных биологических системах, основано на чрезмерно упрощенном подходе к описанию флуктуационно-диссипативных процессов, индуцируемых протеиновым окружением пигментов [Ishizaki et al., 2010b; Scholes, 2010]. Чтобы понять природу долгоживущей квантовой когерентности и ее взаимодействие с окружающими протеинами, нужно более детально описать динамику фоно-
80