7.5. Адаптация растений к недостатку кислорода

Ни один из видов растений не способен жить в отсутствии кислорода, но некоторые виды способны переносить более или менее длительный период как недостатка, так и полного отсутствия кислорода.

Корневая система растений обычно получает кислород прямо из почвы. В хорошо дренированных почвах О₂ способен диффундировать на глубину до нескольких метров. Поэтому содержание кислорода в газовой фазе почвы практически такое же, как во влажном воздухе. Однако при затоплении и заболачивании корни испытывают недостаток кислорода, тем более, что скорость его диффузии в водной среде невелика. При этом кислород также необходим для дыхания различных других почвенных организмов. Анаэробные условия резко угнетают рост и развитие многих видов растений. Однако некоторые из них (например, рис, ива) очень устойчивы к дефициту кислорода.

Различают условия гипоксии, т. е. частичного дефицита кислорода, и аноксии – полного отсутствия О₂ в среде. Большинство растительных клеток и тканей не могут выживать в условиях длительного анаэробиоза. В отсутствие О₂ перестает функционировать цикл Кребса и окислительное фосфорилирование. Единственным способом получения АТФ в условиях аноксии является гликолиз. В анаэробных условиях для активного функционирования гликолиза наиболее важен процесс окисления НАДН, который происходит в ходе брожения. При молочнокислом брожении в тканях накапливается молочная кислота (лактат), вызывающая повышение кислотности цитоплазмы (ацидоз). При снижении рН процесс брожения переключается на образование этилового спирта (в кислой среде подавляется активность лактатдегидрогеназы, но возрастает активность лактатдекарбоксилазы). У неповрежденных клеток кислотность вакуолярного содержимого (рН 5,8) гораздо выше, чем цитоплазмы (рН 7,4). При анаэробиозе протоны выходят из вакуоли в цитоплазму и повышают ее кислотность. Именно ацидоз является начальным этапом необратимых нарушений клеточного метаболизма и гибели клетки.

Несмотря на низкую энергетическую эффективность гликолиза, его роль для временного переживания анаэробных условий чрезвычайно велика, особенно, если имеется система детоксикации образующихся при этом продуктов – молочной кислоты и этилового спирта. Детоксикация состоит как в удалении, так и во включении их в обмен веществ. Поэтому способность получать АТФ путем гликолиза и брожения будет зависеть от способности клеток выделять образующийся лактат во внешнюю среду, что позволяет снижать подкисление цитоплазмы. У устойчивых к анаэробиозу растений окисление НАДН, возможно, происходит также за счет обращения дикарбоновой части цикла Кребса в малатдегидрогеназной реакции.

Корни, находящиеся в условиях аноксии или гипоксии, утрачивают способность к эффективному поглощению элементов минерального питания, воды и снабжению ими надземных органов растения. При этом может наблюдаться временное снижение водного потенциала и завядание, которое быстро прекращается, так как вскоре происходит закрывание устьиц, что предотвращает потерю воды за счет транспирации. Однако у некоторых видов растений (горох, томаты) аноксия вызывает закрывание устьиц сразу же, без снижения водного потенциала тканей. Это объясняется тем, что при затоплении так же, как и при дефиците воды, активируется синтез фитогормона АБК и транспорт ее в молодые листья, как из корневой системы, так и из старых подвядших листьев.

Гипоксия индуцирует синтез в корнях предшественника этилена – аминоциклопропанкарбоновой кислоты, которая по ксилеме передвигается в надземную часть, где с участием кислорода превращается в этилен. Именно повышение концентрации этилена является причиной опускания листовых пластинок вниз (эпинастии). Эпинастия наблюдается при попадании корневой системы растения в анаэробные условия.

Водные растения очень хорошо приспособились к постоянному дефициту кислорода в корневой системе. Даже если в воду немного погружены и побеги, они не испытывают видимых признаков стресса. У некоторых видов водных растений, например, таких, как водяная лилия Nутрhoides реltata, при погружении их тканей в воду начинает выделяться эндогенный этилен, который стимулирует интенсивный рост клеток черешка. В результате листья очень быстро оказываются на поверхности воды в воздухе. Сходным путем (с помощью другого фитогормона – гиббереллина) осуществляется регуляция роста междоузлий растений риса при их затоплении. У водного растения рдеста Роtаmоgеtоn ресtinatus, который является обитателем речных, озерных и прудовых водоемов, клетки стебля нечувствительны к этилену, однако их рост при дефиците кислорода также ускоряется за счет подкисления окружающей водной среды СО₂, выделяющимся при дыхании.

В стеблях и корнях водных растений, а также растений, приспособленных к условиям затопления, за счет ткани, которая называется аэренхимой, формируется система межклеточных воздушных полостей, пронизывающая практически все растение. По этим воздушным ходам обеспечивается передвижение кислорода и других газов от устьиц до клеток корней. Благодаря такому строению, стебли водных растений значительно легче, чем наземных. Такая же система воздушных полостей образуется (независимо от внешних воздействий), например в растениях риса, что позволяет его корням функционировать в анаэробных условиях на глубине 50 см и более. В корнях риса и других растений, хорошо выдерживающих условия затопления, имеются также структурные барьеры, представленные суберинизированными и лигнифицированными клетками, которые препятствуют диффузии кислорода из тканей корня в почву.

В корнях наземных растений в условиях дефицита кислорода также может формироваться аэренхима (рис. 7.7).

а б

Рис. 7.7. Влияние гипоксии на структуру корня кукурузы: а – нормальная аэрация раствора; б – неаэрируемый питательный раствор. Кс – сосуды ксилемы; Эн – эндодерма; Кр – клетки коры; Вп – воздушные полости (аэренхима); Эп – эпидерма

Этот процесс контролируется фитогормоном этиленом и ионами Са²⁺. Этилен индуцирует изменения концентрации ионизированного кальция в цитоплазме клеток-мишеней, что запускает механизм программируемой гибели клеток коры корня и образование системы воздушных межклеточных полостей, т. е. аэренхимы. При этом не происходит разрушения клеток центрального цилиндра и эпидермы.

Когда корневая система растений попадает в условия аноксии, синтез большинства белков прекращается, за исключением приблизительно 20 полипептидов. К этим полипептидам, называемым и белками анаэробного стресса, относятся главным образом ферменты гликолиза и брожения. Важным элементом в системе активации генов, продукты которых позволяют растениям адаптироваться к дефициту кислорода, являются колебания концентрации ионизированного кальция в цитоплазме. Одна из наиболее ранних реакций в ответ на аноксию – поступление ионов Са²⁺ по Са-каналам из митохондрий и некоторых других компартментов в цитоплазму. Уже через несколько минут после воздействия аноксией в цитоплазме клеток кукурузы в культуре регистрируется увеличение содержания ионов Са²⁺ и количества мРНК, а также, одного из основных ферментов брожения – алкогольдегидрогеназы.