Морфология растений / Шамров И.И. Семязачаток цветковых растений строение, функции, происхождение

цито-гистологической зональности (Foster, 1938; Boke, 1941, 1951; Popham, Chan, 1952; Кондратьева, 1955; Василевская, Кондратьева-Мельвиль, 1958; Gifford, Corson, 1971; Vignotte et al., 1989; Rogers, Bonnett, 1989; Monteiro da Silva, Eldo, 1989). Ее вариантом является концепция инициального кольца (Plantefol, 1948; Buvat, 1955).

В соответствии с концепцией цито-гистологической зональности в апексе побега обычно выделяют четыре зоны: с поверхности — мантия (состоит из осевой и латеральной туники, по Bairathi, Nathawat, 1978), под ней зона центральных материнских клеток (субапикальная инициальная меристема, по Кондратьевой, 1955; инициальная зона корпуса, по Bairathi, Nathawat, 1978) с крупными клетками; с боков этой зоны образуется периферическая зона, а в центре апекса формируется зона стержневой, èëè колончатой, меристемы. Некоторые исследователи выделяют в апексе еще зону камбиеподобных клеток (по Popham, 1951), или переходную зону (по Esau, 1965) — узкий слой клеток таблитчатой формы, делящихся, в основном, в поперечном направлении (рис. 15, 1). В апексе побега цветковых растений мантия образует эпидерму. Зона центральных материнских клеток (апикальная осевая зона) является источником всех других зон апекса побега и таким образом опосредованно участвует в гисто- и органогенезе. Из периферической зоны возникают прокамбий, коровая паренхима и листовые примордии, а из зоны стержневой меристемы — сердцевина. Зоны апекса побега различаются не только размерами клеток и особенностями их делений, но и цито- и гистохимическими, авторадиографическими и ультраструктурными характеристиками (Bernier, 1964; Bodson, 1975; Ростовцева, 1976; Данилова, Кашина, 1980; Азема, 1991).

Согласно вышерассмотренной гипотезе цито-гистологической зональности, в сформированном примордии семязачатка мы считаем возможным выделить следующие зоны: периферическую (эпидермальный слой), апикальную (дифференцирующиеся археспориальные клетки в субэпидермальном слое), латеральную (клетки субэпидермального слоя ниже уровня археспориальных клеток) и базальную (продольные ряды клеток под субэпидермой) (рис. 15, 2–4). В зависимости от типа семязачатка эти зоны, кроме периферической, обнаруживают структурные различия. В примордии тенуинуцеллятных семязачатков базальная зона представлена, как правило, одним, осевым рядом клеток (рис. 15, 4), тогда как в примор-

Рис. 13. Формирование примордия семязачатка у Azorina vidalii (1–4 — по: Шамров, Жинкина, 1994) и Gentiana cruciata (5–8 — по: Шамров, 1999б).

1–3, 5, 6 — начальные стадии развития семязачатка на плаценте: примордий семязачатка формируется за счет периклинальных делений клеток преимущественно субэпидермального (1–3) либо третьего (5, 6) слоев плаценты; 4, 7, 8 — строение примордия и начало дифференциации структур семязачатка; à ê — археспориальная клетка, è ã — инициали гипостазы, è è — инициали интегумента, ì — мегаспороцит, î ð ê — осевой ряд клеток, l1, l2, l3 — эпидермальный, субэпидермальный и третий слои меристемы плаценты, соответственно.

è ê

è

ã

èò

ïì à

9

8

Рис. 14 (продолжение).

преимущественно субэпидермального слоя плаценты (2, 8 — потенциально многоклеточный археспорий); 3, 12–15 — строение примордия семязачатка; 4, 6, 9 — дифференциация структур семязачатка; à ê — археспориальная клетка, â è — внутренний интегумент, ã — гипостаза, è — интегумент, è ã — инициали гипостазы, è ê — инициальные клетки, è ë î õ — инициали латеральной области халазы, è ò — интегументальный тапетум, í — нуцеллус, í è — наружный интегумент, î ð ê — осевой ряд клеток, ï ê — париетальные клетки, ï ì à — потенциально многоклеточный археспорий, ïð ê — прокамбиальные клетки, ñ ê — спорогенная клетка.

дии крассинуцеллятных семязачатков — несколькими продольными рядами клеток (рис. 15, 2, 3). В большинстве случаев апикальная зона образована одной или несколькими археспориальными клетками, а латеральная — одним слоем клеток. Однако у некоторых таксонов (Ceratophyllaceae) уже на ранних стадиях формирования примордия семязачатка археспориальные клетки делятся и апикальная зона представлена спорогенными и париетальными клетками. Париетальная ткань становится одно-двуслойной и вслед за этим латеральная зона тоже оказывается двуслойной (рис. 15, 2). Есть таксоны (Orchidaceae), в сформированном примордии семязачатка которых латеральная зона отсутствует (рис. 15, 5).

Дифференциация переходной зоны примордия семязачатка (рис. 15, 2–5), происходит в центробежном направлении. Клетки этой зоны имеют двойственное происхождение: одна часть (центральная) образована производными базальной зоны, а другая часть — производными латеральной зоны. Переходная зона дифференцируется либо непосредственно под археспориальной клеткой (рис. 15, 4) (в дальнейшем формируются, как правило, типичные тенуинуцеллятные семязачатки), либо несколько ниже (рис. 15, 2, 3) (как правило, типичные крассинуцеллятные семязачатки). Она

представлена таблитчатыми клетками, делящимися сначала преимущественно в поперечном направлении, и в формирующемся примордии семязачатка как бы разделяет его на две части. Обычно на уровне переходной зоны одновременно с ее дифференциацией или чуть позже возникают интегументы, выше уровня — нуцеллус, а ниже уровня — халаза и фуникулус. Как показали молекулярно-генетичес- кие исследования (GroЯ-Hardt et al., 2002), у Arabidopsis thaliana в верхней части примордия семязачатка экспрессируется ген WUS. Синтезируемый при этом специфический белок выступает в роли сигнала, детерминирующего положение будущего интегумента (согласно нашим представлениям, топографически это соответствует переходной зоне примордия семязачатка).

Каждая зона примордия семязачатка дает начало определенной области семязачатка, степень выраженности которой варьирует у разных таксонов, что приводит в конечном итоге к различным типам семязачатков. Из периферической зоны образуется эпидермис нуцеллуса, халазы, фуникулуса и часто формируются интегументы в целом. На базе апикальной зоны формируется мегаспороцит или мегаспороцит и париетальная ткань. Латеральная зона преобразуется в латеральную область нуцеллуса и наружную область халазы и фуникулуса, а базальная зона — в базальную (осевую) область нуцеллуса и прокамбиальные тяжи клеток халазы

èфуникулуса. Переходная зона образует собственно гипостазу семязачатка (Шамров, 1994а; Shamrov, 2002b).

Вопрос об эволюционных направлениях в развитии примордиев семязачатков слабо изучен. По мнению Bouman (1984), трехзонные примордии семязачатков являются первичными, а двузонные — вторичными. Согласно нашим представлениям, в строении примордия семязачатка у большинства цветковых растений не наблюдается принципиальных различий. Сформированный примордий семязачатка может быть уподоблен трехзонному, поскольку состоит из эпидермального и субэпидермального слоев и одного или нескольких продольных рядов в основании археспориальной клетки. Различия заключаются в способах инициации семязачатка на плаценте. Исходным следует признать промежуточный способ образования примордиев семязачатков за счет периклинальных делений клеток как субэпидермального (преимущественно), так и и нижележащих слоев плаценты. В процессе эволюции у высокоспециализированных таксонов, особенно с большим числом семязачатков в завязи, периклинальные деления стали происходить лишь в третьем

èнижележащих слоях плаценты (например, Gentianaceae — Шамров, 1990б; Shamrov, 1991; Orobanchaceae — Никитичева, Терехин, 1976) либо, наоборот, только в субэпидерме плаценты, которая к началу формирования примордиев семяза- чатков становится двуслойной (Orchidaceae — Шамров, Никитичева, 1992; Шамров, 2001; Campanulaceae — Шамров, Жинкина, 1994; Zhinkina, Shamrov, 1997; возможно, Gesneriaceae — Arekal, 1961 è Rafflesiaceae — Терехин, Анисимова, 1981) (рис. 13, 1–4).

Нуцеллус

Основным структурным элементом семязачатка, выполняющим функцию воспроизведения, является нуцеллус. Синонимы: мегаспорангий, макроспорангий. В нуцеллусе происходят такие ключевые процессы, как мегаспорогенез, мегагаметогенез (формирование зародышевого мешка, или мегагаметофита) и оплодотворение, в результате которого образуются зародыш и эндосперм.

Центральная часть семязачатка была описана впервые под названием «ядро» (фр. amande, ëàò. nucleus — Brown, 1826). Термин «нуцеллус» предложил Mirbel (1829). Однако он не дал никаких пояснений о том, как произошла трансформация латинского понятия nucleus во французское nucelle. На основании описаний генезиса семязачатка можно предложить лишь одну из версий. Mirbel обнаружил, что нуцеллус (= третья оболочка семязачатка — tercine) появляется в процессе развития позже двух других оболочек (интегументов — primine è secondine), которые постепенно окружают его в виде валиков. В течение длительного времени tercine, или «центральное массивное (мясистое) тело» (фр. corps pulpeux central) остается не прикрытым наружными оболочками и хорошо отличается от них как структура, заполненная клеточной тканью (фр. est plein de tissue cellulare). «Центральное массивное тело» получило название «нуцеллус» (его возможная семантика: фр. nu — обнаженный, непокрытый и ñellule — клетка). Оба термина (nucleus è nucelle) использовались одновременно в ботанической литературе XIX века. Начиная с работы Van Tieghem (1898), официальный статус получил термин nucelle (ëàò. nucellus), который был включен в состав названий красси- и тенуинуцеллятных семязачатков.

Дифференциация нуцеллуса начинается уже в примордии семязачатка. Как указывалось выше, согласно гипотезе цито-гистологической зональности, из периферической зоны образуется эпидермис нуцеллуса (на его базе в дальнейшем возникает нуцеллярный колпачок) или весь нуцеллус в тенуинуцеллятном семяза- чатке. На основе апикальной зоны формируются мегаспороцит и париетальная ткань. Латеральная зона дает начало латеральной области нуцеллуса, а базальная зона — базальной (осевой) области нуцеллуса. Переходная зона образует собственно гипостазу.

Классификация семязачатков по развитию и строению нуцеллуса

Семязачатки цветковых растений характеризуются значительным разнообразием развития и строения нуцеллуса. Вопросы их типизации являются предметом широкого обсуждения. При создании первых классификаций семязачатков по этой структуре учитывался сначала лишь один критерий: либо степень развития (массивный нуцеллус — крассинуцеллятный семязачаток; слабо развитый нуцеллус, из одного слоя клеток и эпидермы — тенуинуцеллятный семязачаток; Van Tieghem, 1898), либо время существования (нуцеллус существует продолжительное время

— перпариетный семязачаток, нуцеллус рано разрушается — транспариетный се-

мязачаток; Van Tieghem, 1901). В дальнейшем стали использовать комплекс признаков: степень развития нуцеллуса и характер преобразования археспориальной клетки в мегаспороцит (нуцеллус является многослойным, археспориальная клетка преобразуется в мегаспороцит с отделением париетальной клетки — крассинуцеллятный семязачаток; нуцеллус представлен эпидермальным слоем, археспориальная клетка непосредственно преобразуется в мегаспороцит — тенуинуцеллятный семязачаток; Asplund, 1920) либо степень развития нуцеллуса и время его существования (семязачатки с массивным и долго существующим нуцеллусом — крассинуцеллятные, семязачатки со слабо развитым и эфемерным нуцеллусом — тенуинуцеллятные; Schnarf, 1929).

Многие исследователи, хотя и подразумевают под крассинуцеллятными семязачатки с массивным нуцеллусом, а под тенуинуцеллятными — семязачатки с относительно тонким нуцеллусом, основным критерием при их разграничении счи- тают наличие или отсутствие париетальной ткани (красси- и тенуинуцеллятные семязачатки, соответственно) (P. Maheshwari, 1950; Davis, 1966; Young, Watson, 1970; R. Dahlgren, 1980; Bouman, 1984; Kapil, Bhatnagar, 1991).

Однако уже K. Dahlgren (1927) обнаружил, что массивность нуцеллуса не всегда совпадает с наличием кроющих клеток. Он выделил синдермальные семяза- чатки, в которых кроющие клетки отсутствуют, и аподермальные, где кроющие клетки имеются. В дальнейшем эта идея была поддержана рядом авторов (Терзийски, 1970; Батыгина, 1974; Norstog, 1974; Khaleel, Siemsen, 1989; Камелина, 1991; Веселова и др., 1994), предложивших различать семязачатки промежуточного типа (факультативно крассинуцеллятные, по Khaleel, Siemsen, 1989) наряду с красси- и тенуинуцеллятными семязачатками. Davis (1966) рассматривает в качестве самостоятельного типа псевдокрассинуцеллятный семязачаток, в котором париетальная ткань отсутствует, но формируется многослойный нуцеллярный колпачок. Такой тип семязачатка описан, например, у злаков (Bhanwra et al., 2001; Воронова и др., 2002). Ряд авторов (Bhatnagar, Johri, 1972) обозначают cемязачатки как тенуинуцеллятные, если в них мегаспороцит окружен лишь эпидермальным слоем, а как крассинуцеллятные — семязачатки, которые характеризуются наличием над мегаспороцитом клеток различного происхождения, независимо от того, являются ли они производными париетальной клетки или нет. В таком случае, по их мнению, термин «псевдокрассинуцеллятный» семязачаток является неправомочным. Среди тенуинуцеллятных выделена группа неполностью тенуинуцеллятных, у которых кроме эпидермального слоя формируется субэпидерма или дополнительная ткань в основании нуцеллуса (Endress, 2003; Matthews, Endress, 2005а). Терехин (1996) считает необходимым выделить из категории крассинуцеллятных семязачатки с многослойной эпидермой нуцеллуса и многослойной париетальной тканью и назвать их эпикрассинуцеллятными. Им предложен термин «эпиарх», в который включаются нуцеллярный колпачок и париетальная ткань, поскольку, по его мнению, в сформированном нуцеллусе происхождение этих тканей различить практи- чески невозможно. Понимая важность выделения этого термина для исследований,

когда характеристика нуцеллуса дается перед оплодотворением, считаем, что нуцеллярный колпачок и париетальная ткань обычно хорошо различаются, поскольку имеют свой генезис и характерное строение клеток (Шамров, 1998б). Существует также точка зрения, что в случае формирования над археспориальной клеткой одного слоя клеток семязачаток следует называть слабо крассинуцеллятным (Igersheim et al., 2001; Endress, 2003; Matthews, Endress, 2005а).

Особо следует остановиться на классификации типов мегаспорангия (нуцеллуса), предложенной Кордюм (1978). Она решила отойти от традиционного разделения семязачатков на красси- и тенуинуцеллятные. Было выделено 8 типов, объединенных в две группы (А и Б), исходя из особенностей формирования примордия семязачатка. В основу разделения типов положены следующие критерии: 1 — число дифференцирующихся археспориальных клеток, 2 — способность археспориальных клеток к периклинальным делениям, 3 — возможность периклинальных делений для соматических клеток второго слоя туники примордия семязачатка, 4 — уровень заложения интегументов в примордии семязачатка.

Остановимся на некоторых общих вопросах топографии и специфике генезиса нуцеллуса. Никитичева (1994б) считает некорректным использование применительно к нуцеллусу терминов «крассинуцеллятный» и «тенуинуцеллятный», которые могут относиться только к семязачатку, и различает два типа нуцеллуса: толстостенный, массивный (лат. nucellus crassus) и тонкостенный, слабо развитый (лат. nucellus tenuis). Предлагается также учитывать степень развития зон нуцеллуса, степень тканевой дифференциации и продолжительность существования нуцеллуса. Обобщив имеющиеся данные, этот автор пришел к выводу, что нуцеллус можно условно разделить на три зоны: микропилярную (над мегаспороцитом), латеральную (окружающую с боков мегаспороцит) и халазальную (ниже уровня мегаспороцита). Мы считаем целесообразным сохранить традиционные названия «микропилярная» è «халазальная» зоны, поскольку они ориентируют исследователей на топографию зон нуцеллуса относительно других структур семязачатка (микропиле, халаза). Промежуточную зону корректнее обозначать термином «средняя» зона, так как термин «латеральная» зона требует употребления в качестве альтернативного термина «центральная» зона (рис. 16, 1).

Более существенной характеристикой нуцеллуса является его происхождение, которое позволяет точнее судить о степени дифференциации нуцеллуса и структурных различиях между типами семязачатка. Исходя из зонального строения примордия семязачатка, предлагаем выделять в нуцеллусе три области: апикальную (над формирующимся мегаспороцитом — по происхождению это париетальная ткань), базальную (непосредственно под мегаспороцитом — по происхождению это верхняя часть продольных рядов клеток примордия семязачатка) и латеральную (возникает из латеральной зоны примордия семязачатка и окружает с боков не только развивающийся мегаспороцит, но и апикальную и базальную области, которые в этом случае представляют одну центральную область) (рис. 16, 2). Следует подчеркнуть, что эпидерма, являющаяся общим периферическим слоем всего